Het is tien jaar na Inazuma Eleven 3, en Arion Sherwind trekt als nieuwe speler het voetbaltenue van Raimon High aan. Het is zijn eerste dag, en hij staat te springen om voor de beroemde schoolvoetbalclub uit te komen. Maar als een vreemde speler op het veld verschijnt, ontdekt Arion dat Fifth Sector, een duistere organisatie die verantwoordelijk is voor het jeugdvoetbal, de club wil sluiten. Trek je voetbalsloffen maar aan!